I Møllebogen i Christian den V's Matrike står den  første Abrahamstrup Mølle (fra 1677 Jægerspris) som opført mellem år 1415 og 1458.

Møllen nævnes første gang i 1518, da Christian II får tilskødet en mølle i Draaby Sogn. I 1518 omtales en mølle i Landerslev og én i Draaby. Draaby Mølle har formentlig ligget der, hvor Jægerspris Mølle ligger i dag.

Både i 1600 - og i 1800-tallet omtales møllen som værende i forfald. I 1826 var Møllen så nedbrudt, på en ny måtte opføres.

Frederik den VI ejede en Hollandsk Vindmølle i Odsherred, Holtens Mølle.

Denne Mølle havde så stærke konkurrenter, at den ikke kunne klare sig der, og i 1830erne blev den flyttet til Jægerspris. I

I januar 1854 brændte møllen samme år som Frederik den VII fik skøde på Jægerspris Slot og dermed også på møllen.

Frederik den VII lod 1854-55 opføre en ny mølle - en stor Hollandsk Mølle, med et vingefang på 24 meter. I 1924 knækkede vingeakslen.

I stedet for en ny aksel og nye vinger blev der installeret en dieselmotor til at trække kværnene

Møllen var i funktion til 1954. Det tilhørende Bageri på Møllegården fungerede frem til 1964.

I 1966 begyndte man at tale om restaurering af Møllen.

I 1967 var der for første gang byfest i Jægerspris, hvorfra overskuddet skulle gå til møllens restaurering.

I 1969 blev Møllen indviet som arbejdende museumsmølle, med nye vinger. Møllen kunne igen kværne korn til mel på den rigtige måde med vindkraft.

I 1976 blev møllegården revet ned for at give plads til bebyggelsen Møllehegnet.

I juli 2001 blev den næsten 150 årige mølle ramt af et kraftigt lyn, som brækkede den ene Vinge i stykker.

I juni 2003 indviedes Møllen igen, og nu har vingerne fået den originale længde på 24 meter.

En håndsmedet vindfløj med Frederik den VII's monogram sidder øverst på møllehattens kugle.